4世纪前，堆龙德庆境域由吉曲河（拉萨河）流域十二小邦之一的吉若江恩部落首领芒布统治。

4世纪后，十二小邦之一的苏毗部落兴起，森波杰（苏毗小邦君长）赤邦松攻占吉曲河流域，堆龙德庆地域由其统辖。

6世纪，雅砻悉补野部落北渡雅鲁藏布江，击败森波部落的赤邦松，尽收吉曲河流域，堆龙德庆即由其第三十一代赞普朗日松赞管理。

7世纪初，雅砻悉补野第三十三代赞普松赞干布统一青藏高原，建立吐蕃。堆龙德庆境域属卫茹管辖，境内还设有吉麦东迪、堆龙域参、帕杰域参、桑域参分别管理军政、民事、赋税等事务。（“茹”、“东迪”、“域参”为行政管理机构名称）

9世纪中叶，吐蕃政权崩溃，末代赞普达玛之子云丹及其后裔占据原卫茹大部，建立拉萨王世系进行氏族统治，堆龙德庆地方为其辖地之一。

13世纪，吐蕃并入元朝版图，堆龙德庆一带隶属乌斯宣慰使司都元帅府蔡巴万户府。

明代，境内行都武卫制度与宗本制度并行，堆龙德庆隶属搽里巴都指挥使司，境内设有觉木隆宗、东嘎宗、奈邬宗。17世纪上半叶，藏巴汗攻占前藏，堆龙德庆地方由藏巴汗政权管辖。明朝末年，固始汗推翻藏巴汗政权，扶持五世达赖喇嘛建立甘丹颇章政权，在堆龙德庆地方设置宗一级的蔡德谿卡，委派一名僧官担任谿堆。

17世纪中后期，堆龙德庆地方设蔡德谿卡、奈邬谿卡、东嘎谿卡，属雪列空。18世纪中后期，清廷在拉萨设立噶厦后，堆龙德庆地方设有董嘎尔城、策堆得营、里乌营，属雪列空。乾隆年间后期，噶厦政权在堆龙德庆境内设置策堆得谿、嘉尔布谿、哩乌谿，均属雪列空。

民国年间，噶厦政权将堆龙德庆地方的谿调整为东嘎宗堆、堆龙蔡德谿堆、柳梧谿堆，由雪列空直辖。

1956年4月，西藏自治区筹备委员会成立，堆龙德庆地方设东嘎办事处和堆龙德庆办事处（宗级），属拉萨基巧办事处（地级）。

1957年，东嘎办事处和堆龙德庆办事处撤销，原所辖宗、谿直隶拉萨基巧办事处。

1959年3月，解放军平定达赖喇嘛叛乱，成立拉萨军管会，撤销西藏旧地方政权。

1959年9月，堆龙德庆县和西郊区成立，直属拉萨军管会；10月，拉萨军管会和拉萨基巧办事处撤销，设立拉萨市，堆龙德庆县、西郊区属之。

1960年2月，撤销西郊区，其辖区并入堆龙德庆县和西城区。堆龙德庆县政府迁至东嘎区。

2015年10月，撤销堆龙德庆县，设立拉萨市堆龙德庆区，以原堆龙德庆县的行政区域为拉萨市堆龙德庆区的行政区域。

2017年12月，羊达乡、乃琼镇、东嘎镇正式撤乡（镇），设立街道办事处。仍隶属堆龙德庆区管辖。

2019年4月，德庆乡、马乡、古荣乡撤乡设镇，仍隶属堆龙德庆区管辖。